人类少年铃木入间被不靠谱父母卖给大恶魔沙利文当孙子，在魔界巴比尔斯恶魔学校隐瞒人类身份就读的日子进入第二年，凭借软和的老好人本性，接连在收获祭、学园音乐祭等重大活动中拿下亮眼成绩，他和问题儿童班的挚友阿斯莫德、克拉拉等人，刚松了口气就迎来魔界权力核心“十三冠”抛出的重磅安排：所有被认定有次期魔王资质的学生，将进入专属“王之教室”开展集中试炼，入间毫无悬念入选，瞬间成了魔界各方势力紧盯的焦点。 这一季里，入间既要应对试炼中层出不穷的实力考验、和其他魔王候选的良性比拼，还要提防暗中蛰伏、企图颠覆现有魔界秩序的返祖恶魔势力的渗透偷袭。过程中他渐渐不再纠结“人类在魔界的异类身份”，看着伙伴们毫无保留的信任、爷爷沙利文的默默守护，他第一次主动生出“想要成为能托住所有人笑容的存在”的念头，数次挺身而出化解危机，也让那个“人类将成为魔界新王”的古老预言，悄悄开始照进现实。
